红曲历史悠久，盛产于福建，最为著名的是古田红曲，常应用于黄酒酿造、食品发酵以及色素生产等领域[1-2]。红曲菌发酵可产生多种次级代谢产物，如Monacolin K[3]、红曲色素[4]、γ-氨基丁酸[5]以及真菌毒素桔霉素[6]等，红曲色素是红曲菌在次级代谢过程中产生的一种由多种聚酮化合物组成的混合物[7]。天然红曲色素具有抗菌、抗氧化等生物活性，具有广泛的应用前景。

Monacolin K也是一种有益的次级代谢产物，是具有生理活性的聚酮类物质，1979年日本远藤章教授在红色红曲菌(Monascus ruber)发酵液中首次发现，并发现其可以减少胆固醇合成[8]。但由于Monacolin K产量较低，极大限制了红曲菌的应用。目前提高Monacolin K产量的方法主要有2种：一是通过优化发酵条件或者改进培养基组分[3]；二是通过基因工程手段，如基因敲除及过表达等方法[9-10]。

实验前期以野生型菌株M1为实验菌株，通过在培养基中添加谷氨酸，发现Monacolin K产量提高了3.5倍[11]。利用HPLC-MS检测代谢物，进行非靶向代谢组学分析，发现添加和未添加谷氨酸的2组发酵液样本中共检测到上千种差异代谢物，根据筛选标准(FC>2、P<0.05、VIP>1)，最终筛选到可能与次级代谢产物Monacolin K的合成有关的10种物质，分别是精氨酸、L-苹果酸、D-葡萄糖、烟酰胺、α-酮戊二酸、苯丙氨酸、赖氨酸、焦磷酸硫胺素、黄素单核苷酸、L-乳酸。因此基于前期研究工作，选择这10种物质进行发酵实验，检测其对紫色红曲菌中Monacolin K和红曲色素产量的影响。

1 材料与方法

1.1 材料与试剂

紫色红曲菌(Monascus purpureus)M1，北京工商大学实验室保存。PDA、葡萄糖、豆粕粉、甘油、蛋白胨、KH2PO4、NaNO3、MgSO4·7H2O、ZnSO4·7H2O，北京半夏科技发展有限公司；色谱级甲醇、无水乙醇、独立滤器、0.45 μm滤器，北京奥博星生物技术责任有限公司；Monacolin K(纯度≥98%)，美国Sigma 公司。

1.2 仪器与设备

20A型高效液相色谱仪、SPD-M20A型紫外检测器、UV-2450 型紫外可见分光光度计，日本岛津公司；LDZX-75KBS 型立式压力蒸汽灭菌器，上海申安医疗器械厂；M-pact AX124 型分析天平，上海欢奥科技公司；超净工作台，北京东联哈尔仪器制造有限公司；SU8010 型扫描电子显微镜，日本日立公司。

1.3 实验方法

1.3.1 培养基配制

PDA培养基(g/L)[12]: PDA 37、琼脂5。

种子培养基(g/L):葡萄糖30、大豆粉15、蛋白胨10、甘油70、KH2PO4 2、NaNO3 2、MgSO4·7H2O 1。

原始发酵培养基(g/L):甘油90、大米粉20、蛋白胨10、KH2PO4 2.5、NaNO3 5、MgSO4 ·7H2O 1、ZnSO4·7H2O 2。

实验组发酵培养基[13]：在原始发酵培养基营养成分基础上分别添加精氨酸(质量分数0.4%、0.5%、0.6%)、L-苹果酸(质量分数0.1%、0.2%、0.3%)、D-葡萄糖(质量浓度10、20、30 g/L)、烟酰胺[14](质量分数0.5%、1.0%、1.5%)、α-酮戊二酸[15](质量分数0.5%、1.0%、1.5%)、苯丙氨酸(质量浓度1、2、3 g/L)、赖氨酸[16](质量分数0.1%、0.2%、0.3%)、焦磷酸硫胺素(质量分数0.2%、0.3%、0.4%)、黄素单核苷酸(质量分数0.4%、0.5%、0.6%)和L-乳酸(质量分数0.1%、0.2%、0.3%)。

1.3.2 菌种培养

将M1菌株在PDA培养基上30 ℃培养3 d，活化2代，用接种环从培养基上刮取1环菌液到种子培养基中，30 ℃、200 r/min培养2 d。M1菌株在种子液中培养24 h，颜色变为浅粉色后，将种子液按10%的接种量分别接到原始发酵培养基(对照组)、精氨酸-发酵培养基、L-苹果酸-发酵培养基等10种实验组发酵培养基中。30 ℃、150 r/min培养48 h，25 ℃、150 r/min培养12 d。检测各培养基中Monacolin K及红曲色素产量，进而确定最佳添加物。

1.3.3 色谱条件

色谱柱为Inertsil ODS-3 C18(150 mm×4.6 mm×5 μm)；流动相为0.1% 磷酸水溶液、甲醇(体积比1∶3)，流速1 mL/min；检测器为紫外检测器，检测波长237 nm，检测温度30 ℃，进样量10 μL。

1.3.4 Monacolin K产量测定

发酵液的预处理：取对照组和实验组发酵液各5 mL，加入15 mL体积分数75%的甲醇，超声萃取30 min，静置过夜，取上清液经0.45 μm的有机滤膜过滤，参考王兰[17]方法检测滤液中Monacolin K含量。将Monacolin K标准品分别稀释成5、20、50、80、100、150、200 mg/L标准溶液，然后经HPLC检测后得到标准曲线和回归曲线方程，计算样品中Monacolin K含量。

1.3.5 色价的测定

取发酵液5 mL，加入15 mL体积分数70%的乙醇溶液，于恒温水浴锅60 ℃浸提1 h，静置。用分光光度计测定410、448、505 nm处吸光度[18]。根据式(1)计算色价(U/mL)。

红曲色素色价=OD505/448/410×稀释倍数。

(1)

1.4 数据处理

利用Origin软件对数据进行处理，每组样品进行3次平行实验，取平均值。

2 结果与分析

2.1 Monacolin K产量分析

2.1.1 标准曲线绘制

根据标准曲线得到回归曲线方程，计算样品中Monacolin K含量。其中横坐标(x)为质量浓度，纵坐标(y)为峰面积，R为相关系数，得到的回归方程为y=32 821x-57 678, R2=0.998。图1显示Monacolin K标准品的出峰时间在22.9 min左右。

图1 Monacolin K HPLC分析

Fig.1 HPLC analysis of Monacolin K

2.1.2 Monacolin K产量测定结果

添加不同物质发酵后Monacolin K产量变化如图2。精氨酸、烟酰胺、苯丙氨酸、赖氨酸以及黄素单核苷酸的添加对Monacolin K产量提高的效果较好。分别添加质量分数为0.4%、0.5%和0.6%的精氨酸时，第8天Monacolin K产量分别提高至对照组的2.66、2.86和3.65倍，达到了193.1、207.6、265.1 mg/L；而第15天的Monacolin K产量分别提高至2.72、2.24和2.89倍，达到了428.0、351.9、455.3 mg/L。当苯丙氨酸添加量为2 g/L时，第15天的Monacolin K产量与对照组相比提高至1.39倍；而添加质量分数为0.3%的赖氨酸时，Monacolin K产量提高至1.37倍，推测发酵液中添加有机氮源的效果比无机氮源好。柴诗缘等[18]在红曲菌中添加山药粉、谷氨酸等10种物质，发现添加谷氨酸后可极显著提高Monacolin K的产量，提高了5.60倍，也说明了氨基酸类物质的添加有助于Monacolin K的产生。当烟酰胺添加质量分数为0.5%时，其Monacolin K产量在第15天提高到324.0 mg/L，相比于原始培养基提高至2.06倍。但是烟酰胺添加量增加后，反而对Monacolin K有抑制作用。黄素单核苷酸添加质量分数为0.4%时，第15天的Monacolin K提高至1.76倍。添加不同量的L-苹果酸、D-葡萄糖、焦磷酸硫胺素以及L-乳酸时，结果与对照组没有明显差异。α-酮戊二酸的添加反而降低了Monacolin K产量，对Monacolin K合成有抑制作用，推测α-酮戊二酸的积累抑制了乙酰辅酶A的合成，进而抑制了Monacolin K的产生。

**表示实验组与对照组差异极显著(P<0.01)，*表示差异显著(P<0.05)。

图2 不同培养基对Monacolin K产量的影响

Fig.2 Effects of different medium on yield of Monacolin K

三羧酸循环(TCA循环)是由一系列酶促反应组成的循环反应体系，由乙酰辅酶A 与草酰乙酸的缩合反应作为起始反应[19]。由于乙酰辅酶A作为TCA循环与Monacolin K合成的共同关键物质，推测TCA循环与Monacolin K的调控途径在很大程度上互相影响。而L-苹果酸、α-酮戊二酸参与三羧酸循环，因此通过这2种物质添加可以判断L-苹果酸、α-酮戊二酸对Monacolin K的影响。同时焦磷酸硫胺素是α-酮戊二酸氧化脱羧酶系的辅酶，也参与TCA循环，因此通过焦磷酸硫胺素的添加，可探究焦磷酸硫胺素对Monacolin K的影响。红曲液态发酵需要碳源和氮源，D-葡萄糖是有机碳源，而添加的精氨酸、苯丙氨酸、赖氨酸等氨基酸类可以作为有机氮源促进红曲菌的生长代谢及次级代谢产物的生成。烟酰胺是NADH和NADPH合成的前体物质，在临床上也应用于高血压患者的治疗。黄素单核苷酸是氧化还原酶的辅基，能够参与糖、脂肪、蛋白质的代谢。L-乳酸则可以在乳酸脱氧酶的作用下，转变为丙酮酸进而被氧化生成Monacolin K合成前体物质-乙酰辅酶A。

与红曲菌固态发酵相比，液态发酵生产Monacolin K更适用于大批量生产，也更节约成本和空间，但是红曲菌产生的Monacolin K产量较低，一些学者从发酵液营养成分的角度来提高Monacolin K产量。赵薇等[20]在丛毛红曲菌液态发酵中通过添加不同来源的碳源来探讨对Monacolin K产量的影响，研究发现：添加生物柴油粗甘油和脂肪醇粗甘油，Monacolin K产量较对照组提高10.6倍。刘丽等[21]在红曲菌发酵液中添加800 μmol/L水杨酸和150 μmol/L茉莉酸甲酯后，发现Monacolin K分别增加了66.0%和64.5%。邱源等[22]在培养基中添加Zn2+，发现对Monacolin K产量提高效果最为显著。黄勋等[23] 采用发芽大豆并2种红曲菌共发酵，在发酵第3天加入酿酒酵母破壁液，对Monacolin K产量提高效果较好。他们分别是通过添加营养因子、信号分子以及加速细胞壁破裂等方式促进Monacolin K的产生。而本研究是通过非靶向代谢组学分析后，推测Monacolin K合成通路中可能的相关物质会对Monacolin K合成有一定影响，进而去验证这些物质对Monacolin K等次级代谢产物产量的影响。

2.2 红曲色素色价分析

2.2.1 红色素检测结果

赖氨酸以及黄素单核苷酸的添加对红曲红色素合成具有促进作用，见图3。添加质量分数为0.2%和0.3%的赖氨酸在发酵第8天可使红色素产量提高至2倍以上，第15天的产量分别提高为对照组的1.36倍和1.33倍；添加黄素单核苷酸后，第15天的红色素产量分别提高至对照组的1.84、1.54、1.71倍，达到了35.60、29.80、33.03 U/mL。当精氨酸添加量为0.4%时，第15天其红色素相对于对照组提高至1.27倍。L-苹果酸、D-葡萄糖、苯丙氨酸、焦磷酸硫胺素和L-乳酸的添加对红色素无明显促进作用。而添加烟酰胺和α-酮戊二酸后对红色素合成具有抑制作用。

**表示实验组与对照组差异极显著(P<0.01)，*表示差异显著(P<0.05)。

图3 不同培养基对红曲红色素色价的影响

Fig.3 Effects of different medium on color value of red pigment

2.2.2 橙色素检测结果

赖氨酸、苯丙氨酸以及黄素单核苷酸的添加对橙色素合成具有促进作用，见图4。其中黄素单核苷酸的效果最好，在红曲菌发酵液中添加后，发酵第15天橙色素产量分别提高至对照组的2.98、2.51和2.72倍，达到了42.84、36.09、39.24 U/mL。赖氨酸的添加也使第8天橙色素产量提高至1.5～2.0倍。添加2 g/L的苯丙氨酸使橙色素的产量在第15天较对照组提高至1.2倍左右。D-葡萄糖、焦磷酸硫胺素的添加对橙色素含量无明显提高，而L-苹果酸和烟酰胺的添加对橙色素的产生有抑制作用。

**表示实验组与对照组差异极显著(P<0.01)，*表示差异显著(P<0.05)。

图4 不同培养基对红曲橙色素色价的影响

Fig.4 Effects of different medium on color value of orange pigment

2.2.3 黄色素检测结果

苯丙氨酸、赖氨酸以及0.5%和0.6%的黄素单核苷酸的添加对黄色素合成有促进作用，见图5。添加质量分数为0.1%、0.2%、0.3%的赖氨酸后第8天的黄色素产量分别为46.94、55.67、55.35 U/mL，提高至对照组的1.51、1.80、1.79倍。苯丙氨酸的添加主要在发酵后期起促进作用，添加质量浓度为2 g/L和3 g/L的苯丙氨酸在第15天的黄色素产量提高至1.23倍和1.46倍。烟酰胺、L-苹果酸以及α-酮戊二酸的添加对黄色素的产生具有抑制作用；精氨酸、焦磷酸硫胺素和L-乳酸3种物质的添加对黄色素的产生影响不大。

**表示实验组与对照组差异极显著(P<0.01)，*表示差异显著(P<0.05)。

图5 不同培养基对红曲黄色素色价的影响

Fig.5 Effects of different medium on color value of yellow pigment

通过对红曲色素的检测发现，苯丙氨酸、赖氨酸和黄素单核苷酸可以大幅提高红曲色素产量。张斌等[24]曾探究20种氨基酸的添加对红曲色素的影响，结果发现精氨酸对红曲色素的产生促进效果不明显，而苯丙氨酸和赖氨酸对红曲色素具有促进作用，与本研究结果一致。朱晓萍等[25]将茶多酚作为一种调控因子添加到红曲菌发酵液中，发现红曲色素总色价提高1.03倍，黄色素比例提高了7.4%。王艳等[26]发现培养基配方为葡萄糖60 g/L、蛋白胨26 g/L、FeSO40.9 g/L、L-谷氨酸2 g/L和初始pH 值4.5时，红曲色素色价比优化前提高了3.13倍。红曲色素具有良好的稳定性、耐热性、耐光性且安全无毒，在食品添加剂、纺织品、化妆品和药品等领域发挥着重要作用[27]；因此，对红曲色素产量提高的研究也具有重要意义。

3 结 论

本研究通过在紫色红曲菌液体发酵培养基中添加精氨酸等10种物质，探究了这些物质对于Monacolin K产量的影响，发现精氨酸、烟酰胺、苯丙氨酸、赖氨酸以及黄素单核苷酸对Monacolin K产量具有促进作用。其中添加精氨酸后促进效果最好，第15天的产量可达到455.3 mg/L，提高至原始培养基的2.89倍；其次为烟酰胺，提高至2.06倍，但前期烟酰胺对于Monacolin K的产生具有抑制作用。在提高Monacolin K产量的同时，赖氨酸、苯丙氨酸和黄素单核苷酸对红曲色素的产生也有促进作用。关于精氨酸等物质添加影响红曲菌产Monacolin K的作用机制还有待于进一步研究。

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Effects of Arginine and Other Substances on Synthesis of Monacolin K and Monascus Pigment of Monascus purpureus

ZHU Qianqian1，ZHANG Han1，WANG Haijiao1, LI Yinghui1，JIAO Zi1，SHI Jiachen1，WANG Chengtao1,2，ZHANG Chan1,2,*

(1.Beijing Advanced Innovation Center for Food Nutrition and Human Health, Beijing Technology and Business University, Beijing 100048, China;2.Beijing Engineering and Technology Research Center of Food Additives, Beijing Technology and Business University, Beijing 100048, China)

Abstract：Based on the preliminary results of the untargeted metabonomics in Monascus purpureus, differential metabolites such as arginine, L-malic acid, D-glucose, niacinamide, α-oxoglutaric acid, phenylalanine, lysine, thiamine pyrophosphate，flavin mononucleotide and L-lactic acid were added to the original nutrients, respectively.The yields of Monascus pigment and Monacolin K at 8th and 15th day were detected.The results showed that the addition of arginine, phenylalanine, lysine and flavin mononucleotide promoted the production of Monacolin K.It was speculated that the addition of amino acids could promote the yield of Monacolin K.Among them, the Monacolin K yield after arginine addition was 2.2 to 3.7 times of the control group.The production of Monacolin K was changed with the different addition of niacinamide.The lower level of niacinamide had a promoting effect, while higher level showed an inhibitory effect.Lysine, phenylalanine and flavin mononucleotide had a better effect on the enhancement of Monascus pigment, and flavin mononucleotide increased the yield to 1.5-3.0 times of the control group.

Keywords：Monascus purpureus; Monacolin K; Monascus pigment; liquid fermentation；arginine

中图分类号：TS264.4; TQ929

文献标志码：A

doi:10.12301/j.issn.2095-6002.2021.01.011

文章编号：2095-6002(2021)01-0096-08

引用格式：朱倩倩，张函，王海蛟，等.精氨酸等物质对紫色红曲菌产Monacolin K及红曲色素的影响[J].食品科学技术学报，2021,39(1):96-102.

ZHU Qianqian, ZHANG Han, WANG Haijiao, et al.Effects of arginine and other substances on synthesis of Monacolin K and Monascus pigment of Monascus purpureus[J].Journal of Food Science and Technology, 2021,39(1):96-102.

收稿日期：2019-10-08

基金项目：大学生科学研究与创业行动计划项目(G055)；北京市人才培养质量建设-一流专业建设资助项目(PXM2019_014213_000010)；北京市科技新星计划项目(Z181100006218021)；“十三五”北京市属高校高水平教师队伍建设支持计划项目(CIT&TCD201804023)；北京市自然科学基金资助项目(KZ201810011015)。

第一作者：朱倩倩，女，硕士研究生，研究方向为食品生物技术。

*通信作者：张 婵，女，副教授，博士，主要从事食品生物技术方面的研究。

(责任编辑：张逸群)